本線と湖尻線の2路線からなる。本線は神奈川県と静岡県の県境に沿う形で、その大部分は静岡県側に位置し、箱根火山の外輪山の外側を通る。富士山と芦ノ湖両方の景色を堪能できる快適な観光道路である。芦ノ湖スカイラインという名称ではあるが、地形上、芦ノ湖側が眺められる箇所は少ない。沿道には植林が少なく、ササと落葉広葉樹が多いため、秋には紅葉も楽しめる。たびたび霧が発生し、その際には眺望が悪く、走行には注意が必要になる。
夜間の取り扱いは本線が完全閉鎖、湖尻線は無料開放となる。これは、接続している静岡県道337号仙石原新田線と箱根スカイラインの2路線が、湖尻線を通らなければ箱根に通り抜けできない構造のためである。この点は道路機能の観点から問題があると言え、一部からは湖尻線は県や町に譲渡されるのが、本来の道路機能のあり方という主張を受けている。
2002年(平成14年)集計の平均通行台数は1日1,270台。営業収支率は95.6%で、いわゆる赤字事業路線である。1985年時点で普通車450円だった通行料を一気に600円まで値上げし、赤字脱却を図るも、今一歩及んでいない。
テレビ神奈川で放送されていた番組、「新車情報」ならびに「新車ファイル クルマのツボ」では、自動車の試走を撮影する際に芦ノ湖スカイラインを走行しており、「いつもの山坂道」として親しまれていた。また、様々なカーマニア雑誌や観光雑誌、テレビドラマなどでも撮影ポイントとして使用される。そのため、赤字脱却を目指す所有会社がこの点に着目し、スカイライン路線内で商行為としての撮影を行う場合は、使用料の1万円を管理事務所で支払い、撮影許可証なる紙製の腕章の着用を求められる。
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